Аллен Даллес родился 7 апреля 1893 года в Ватерлоо (штат Нью-Йорк, США). После окончания Принстонского университета находился на дипломатической службе в различных странах. В 1922-1926 годах возглавлял управление ближневосточной политики Госдепартамента США.
После начала второй мировой войны Даллес был назначен на пост руководителя секретных спецслужб в Европе. Именно через Даллеса велись переговоры с некоторыми из германских руководителей о заключении сепаратного мира.
В 1953 году Аллен Даллес был назначен директором ЦРУ. За те неполные девять лет, что Даллес находился у руководства, он превратил ЦРУ в главное оружие Америки периода «холодной войны». Он создал в организации особую культуру, уникальную атмосферу, продержавшуюся на протяжении следующих двух десятилетий. Главными положениями политики ЦРУ в то время были следующие: «мы наделены властью делать все, о чем нас попросит президент» и «для достижения своих целей мы уполномочены использовать любые средства».
Начиная с 1960 года для ЦРУ наступила эпоха публичных скандалов. 1 мая 1960 года демонстративно бесцеремонный полет через советскую территорию пилотируемого Фрэнсисом Гэри Пауэрсом самолета U-2 была прерван советской ракетой «земля-воздух» в небе над Свердловском (ныне Екатеринбург). Американская легенда прикрытия о том, что это был самолет разведки погоды, который сбился с курса не сработала – оставшийся в живых Пауэрс дал показания, что работал на ЦРУ. Разразился международный скандал.
В апреле 1961 года была проведена высадка десанта в бухте Кочинос, ознаменовавшая собой попытку военного вторжения на Кубу. Примерно 1400 кубинских эмигрантов, завербованных и прошедших подготовку в ЦРУ, попытались проникнуть на родину и организовать восстание против режима Фиделя Кастро, но были наголову разгромлены. В результате этого провала Даллес был вынужден уйти в отставку.
Умер Аллен Даллес 29 января 1969 года в Вашингтоне.