Иван Александрович Пырьев родился 17 ноября 1901 года в селе Камень Алтайского края. В 1916-1920 годах служил в действующей армии. В 1923 году окончил актерское и режиссерское отделение Государственной экспериментальной театральной мастерской. Был актером 1-го Рабочего театра Пролеткульта и театра им. Мейерхольда.
С 1925 года Пырьев – сценарист, ассистент режиссера, затем режиссер ряда киностудий. С 1939 года и до конца жизни работал на «Мосфильме».
«Богатая невеста» (1937) – лирическая музыкальная комедия о колхозной жизни, встреченная зрителями с большим энтузиазмом, определила для Ивана Пырьева выбор жанра и темы на годы вперед. Он ставит музыкальные комедии «Трактористы» (1938), «Свинарка и пастух» (1941) о битвах за урожай, о веселых и неутомимых передовиках. Эти феерии, имевшие мало общего с реальной жизнью, все же полюбились рядовому зрителю. Немало тому способствовало обаяние главной героини, жены режиссера Марины Ладыниной.
В годы войны Иван Пырьев снял фильм «Секретарь райкома» (1942), в котором остался верным жанровому кино, показав партизанскую войну в духе приключения с элементами детектива. Затем режиссер снял музыкальную мелодраму «В шесть часов вечера после войны» (1944), полную предчувствия грядущей Победы. «Сказание о земле Сибирской» (1948) представляет любопытное смешение жанров – мюзикла, мелодрамы и оратории.
«Кубанские казаки» (1950) стали вершинным достижением режиссера Ивана Пырьева на поприще музыкальной кинокомедии. Лирически-водевильный сюжет, замечательные песни И. О. Дунаевского, которые сразу запела вся страна, счастливая колхозная жизнь хотя бы на экране – все это снискало картине всенародную любовь зрителей, уставших от ужасов пережитой войны и послевоенного лихолетья. За свои фильмы получил множество премий – как в стране, так и за рубежом.
В 1950-1960-х годах Иван Пырьев руководил «Мосфильмом». В эти же годы он обращается к творчеству Достоевского и экранизирует его романы «Идиот» (1958), «Белые ночи» (1960).
Он не успел закончить «Братьев Карамазовых» и умер 7 февраля 1968 года. Третья серия фильма была закончена К.Ю. Лавровым и М.А. Ульяновым.