На соборной площади Московского Кремля по велению Великого князя Иоанна III Васильевича 19 мая 1484 года состоялась закладка каменного здания Благовещенского собора – православного храма в честь Благовещения Богородицы.
Псковские мастера возвели белокаменный собор за 5 лет. В 1489 году митрополит Геронтий освятил великолепный Благовещенский собор. Он был о 9 главах и построен по образцу греческих храмов 10 века. Девятиглавие этого кремлевского собора объясняется его посвящением именно празднику Благовещения: в русской церковной архитектуре девять глав символизируют образ Пресвятой Богородицы.
В настенной росписи на паперти Благовещенского собора есть изображения древнегреческих языческих мудрецов, живших до Рождества Христова: Аристотеля, Фукидида, Птолемея, Зенона, Плутарха, Платона и Сократа со свитками в руках, содержащими философские изречения, близкие к истинам христианского учения.
Благовещенский собор имеет сложную историю реконструкции. Он серьёзно пострадал при пожаре 1547 года и восстановлен в 1564 году, с надстройкой двух глав с западной стороны. В 1572 году к собору было пристроено крыльцо, впоследствии получившее название Грозненского. Частично сохранилась роспись, сделанная в 1508 году художником Феодосием, сыном Дионисия, «с братиею».
Иконостас собора содержит иконы, написанные в 1405 году Андреем Рублёвым и Феофаном Греком, одна из них – главная святыня храма – чудотворная икона Божией Матери Донская. До 18 века являлся домовой церковью Московских государей; его протопопы одновременно были духовниками царей. В петербургский период придворный статус протопресвитеров собора сохранился.